Els pugons del baladre: les vaquetes lleteres de les formigues

Domini: Eucaryota, Regne: Animalia, Subregne: Eumetazoa, Ram: Bilateria, Phyllum: Artropoda, Subphyllum: Hexapoda, Classe: Insecta, Subclasse: Pterygota, Ordre: Hemiptera, Subordre: Sternorrhyncha, Superfamilia: Aphidoidea, Familia: Aphididae Latreille, 1802. Subfamilia: Aphidinae Latreille, 1802, Tribu: Aphidini Latreille, 1802, Subtribu: Aphidina Latreille, 1802, Gènere: Aphis Linnaeus, 1758, Espècie: Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841. 

Així de complicada és la classificació taxonòmica internacional d'aquest animaló xuclador de saba, el pugó del baladre, un insecte diminut de cos tou i boterut de color groc translúcid que mesura entre 1'5 i 2'66 mm. en la seva fase adulta.

 Pugons Aphis nerii damunt un fruit immadur de baladre, Nerium oleander. (Recoman ampliar aquesta i les següents fotografies per apreciar millor els detalls).

Per regla general parasita les plantes de la família de les Apocynaceae (Nerium i Vinca) i de la discutida família de les Asclepiadaceae (Araujia, Asclepias, Calotropis, Caralluma, Cynanchum, Gomphocarpus, Periploca i Vincetoxicum), que segons recents estudis genètics seria en realitat un subclade dins les Apocynaceae. Ocasionalment també pot infestar plantes de les famílies Compositae, Convolvulaceae, Euphorbiaceae i algunes Rutaceae del gènere Citrus i, com veurem més endavant, també és capaç d'alimentar-se de la saba d'algunes plantes exòtiques no mediterrànies de la família de les Cactaceae.

Captura de video de pugons Aphis nerii vists al microscopi a 40 augments.

Pugons Aphis nerii a principis de maig damunt una branca florida de baladre, Nerium oleander, al costat d'una vella sínia del Riu Guadalquivir al seu pas per la ciutat de Còrdova.

Colònia de pugons a mitjan setembre damunt un baladre de la localitat mallorquina de Sóller.

Tots els pugons Aphis nerii de la regió mediterrània són femelles partenogenètiques vivípares, és a dir, es reprodueixen asexualment per partenogènesis sense mascles que les fecundin, ja que no existeixen exemplars masculins d'aquesta espècie fora del Japó. En aquest país asiàtic els pugons de les primeres generacions del cicle anual són tots femelles partenogenètiques i no hi ha mascles, exactament igual que al Mediterrani, no obstant això en la darrera generació tardorenca tots els pugons japonesos són sexuats i alats, mascles i femelles, per la qual cosa existeix una teoria que situa l'origen d'aquesta espècie de pugons a l'arxipèlag nipó. Allà, a més, les femelles són vivípares en les primeres generacions de l'any i ovípares en la darrera generació, just quan comença el fred hivernal. Llavors les darreres femelles del cicle anual, després de ser fecundades per un mascle, volen a la recerca d'una planta on dipositar el seu únic gran ou aferrant-lo a una gemma floral o vegetativa, el qual eclosionará en la següent primavera. Després de la posta dels ous tots els pugons adults, mascles i femelles, moren fulminats pel fred.

Les pugones mediterrànies, en canvi, són vivípares en totes les generacions. Les darreres femelles del cicle anual no ponen ous a la tardor. Per superar l'hivern, després de passar pels quatre estadis nimfals i les cinc mudes del seu exosquelet i assolir la maduresa, simplement s'amaguen i entren en hibernació.

Pugons anteriors de diferents edats. Es veuen les restes de cutícula de la muda, que aquests insectes realitzen en cinc ocasions durant la seva vida.

La curiosa vida del pugó Aphis nerii del Mediterrani comença la primavera quan els darrers pugons adults del cicle anterior desperten de la letargia hivernal, després de passar els durs mesos de fred en estat d'hibernació davall les fulles i replecs de l'escorça dels baladres. Llavors les "pugones" tardorenques supervivents pugen cap als nous brots primaverals del baladre i s'alimenten de la sucosa i nutritiva saba de la planta parasitada i al cap de pocs dies, ja ben grasses, "pareixen" petites "pugones" idèntiques genèticament a sa mare, o sigui, clons amb el mateix genoma, les quals, després de passar per quatre estadis nimfals i cinc mudes, assoleixen la maduresa.

Les "àfides" o "pugones" de la segona generació, totes elles àpteres, és a dir, sense ales, enrevolten sa mare formant una colònia i van engreixant i mudant la seva cutícula a mesura que creixen. En assolir la maduresa, igual que la seva progenitora, "pareixen" partenogenèticament filles vives, la majoria sense ales i unes poques alades, depenent de la saturació de pugons de la colònia. Els individus alats, femelles partenogenètiques com els exemplars àpters, volen a la recerca de brots tendres sense parasitar de la mateixa planta o de plantes properes i formen noves colònies, les quals, quan arriben a la seva màxima capacitat de saturació d'individus, generen un nombre més o manco elevat de femelles alades que abandonen la colònia a la recerca de nous territoris. Així es van succeint les generacions d'àfids durant els mesos càlids de la primavera, l'estiu i principis de la tardor del Mediterrani.

Quan comença a refrescar, més o manco a mitjan octubre, els pugons del baladre saben que no poden sobreviure al fred estant actius o desperts i la darrera generació es converteix en hivernant. D'aquesta manera, entrant en letargia hivernal, paralitzen el seu metabolisme, dormen i esperen. Quan per fi els primers rajos solars de la primavera augmenten la temperatura ambiental, la limfa del cos dels pugons hivernants s'encalenteix, es reactiva el seu metabolisme i desperten de nou a l'aventura de la seva vida. La supervivència de l'espècie depèn dels pocs pugons adults que hagin sobreviscut al llarg i traidorenc hivern mediterrani i als nombrosos depredadors, sobretot ocellets insectívors, que els han cercat afanosament davall les fulles per alimentar-se d'ells.

Detall dels pugons anteriors al revers d'una fulla. Crida l'atenció la seva preferència pel nervi central i les nervacions secundàries de la fulla, on troben vasos nutricis més sucosos on clavar l'estilet del seu probòscide o trompa i xuclar la saba del floema. En ser els sucs de les plantes parasitades rics en sucres però pobres en proteines, el pugó es veu obligat a xuclar més saba de la que necessita per obtenir els aminoàcids essencials necessaris per al seu metabolisme i, per no engorgar-se amb tants de sucres, elimina els sucs excedents per l'anus situat davall l'òrgan caudal a la part posterior de l'abdomen. El líquid excretat és molt ric en hidrats de carboni, té una consistència semblant a la mel i per això rep el nom de melassa.

 Pugons Aphis nerii damunt un fruit immadur de baladre a mitjan setembre.

La melassa excretada per l'anus és una llepolia deliciosa per a molts insectes, especialment per a les formigues, que estableixen una aliança amb els pugons, una simbiosi, una associació mutualista, en la qual tots dos insectes obtenen un benefici. A canvi de les gotetes de melassa, les formigues protegeixen els pugons dels seus depredadors, netegen els seus cossos, retiren les carcasses seques de les seves cinc mudes i traslladen els pugons recent nats a altres parts de la planta encara sense parasitar, és a dir, actuen com a vertaderes pastores que pasturen el seu ramat de vaques lleteres, cabres o ovelles i les traslladen a pastures noves perquè s'alimentin millor. Aquesta simbiosi entre formigues i plantes és molt freqüent a la natura i rep el nom de Mirmecofilia.

Els pugons Aphis nerii també poden parasitar altres plantes, com aquest cactus Neobuxbaumia polylopha originari de Mèxic, conreat al magnífic Jardí Botànic de Sóller. Les fotografies es vàren fer a mitjan setembre.

Detall de la flor anterior, que ja està passada i tancada després de ser pol.linitzada el dia anterior per vespes i abelles, amb nombrosos pugons xuclant la saba.

Mateixos pugons anteriors des de més a prop.

Existeix una altra teoria que situa l'origen del pugó Aphis nerii a la regió mediterrània, igual que la seva planta hoste principal, el baladre, però l'absència de mascles al Mediterrani sembla descartar aquesta hipòtesi en favor de la que situa el seu origen al Japó. Sigui com sigui, des de la regió mediterrània el pugó del baladre s'ha anat estenent a poc a poc amagat davall les fulles dels baladres exportats com a plantes de jardí, i en l'actualitat viu a totes les regions del món amb un clima subtropical i temperat-càlid semblant al del seu lloc d'origen. En no necessitar cap mascle per reproduir-se, basta que sigui "exportada" una sola pugona davall una fulla per iniciar una nova població allèn els mars. Per aquest motiu tots els exemplars que han envaït nous territoris fora de la conca mediterrània són tots femelles partenogenètiques vivípares d'origen mediterrani. No ha ocorregut el mateix amb la subespècie japonesa amb mascles i femelles ovípares en l'última generació tardorenca, doncs no ha pogut ser trobat cap mascle Aphis nerii fora del Japó.

I ara sorgeix una pregunta: procedeix la subespècie mediterrània d'una femella nipona que fa moltíssims anys va aconseguir sortir de l'arxipèlag japonès, tal vegada en un bonsai enviat com a regal per l'emperador del Japó a l'emperador de l'antiga Pèrsia i, en no trobar cap mascle, va haver de recórrer a l'estratègia de la partenogènesi per reproduir-se asexualment fins i tot en la darrera generació tardorenca, omplint de filles clòniques els baladres dels meravellosos Jardins Penjants de Babilònia? Des d'allà arribar a la costa mediterrània va poder ser només qüestió d'un parell de segles. Això explicaria el per què la mateixa espècie, en la darrera generació tardorenca, al Japó es reprodueix sexualment amb mascles i femelles, mentre que al Mediterrani només hi ha femelles partenogenètiques durant tot el cicle anual.

Les tiges tendres de les Asclepiadàcies, com les d'aquest raríssim i bell Vincetoxicum de Menorca de flors rosades, encara sense identificar, també són víctimes de la parasitació dels pugons Aphis nerii.

En aquesta imatge es pot apreciar la mida real d'aquests pugons en comparar-los amb la gemma del meu dit índex.

Curiosament els pugons respecten les flors i permeten al Vincetoxicum florir i fructificar sense problemes.

Alguns detalls anatòmics del pulgó.

Pugons Aphis nerii vists al microscopi a 40 augments. El seu cos està format pel cap amb dues llargues antenes, dos ulls negres en posició lateral i una boca en forma de probòscide o trompa amb un estilet a l'extrem especialitzat a perforar els teixits vegetals, un tórax format per tres segments, de cadascun dels quals en la seva part inferior surt un parell de potes articulades de color negre cobertes de pèls i en la part superior del segon i tercer segment un parell d'ales als individus alats, més grans les del primer parell, i finalment a la seva part posterior un voluminós abdomen amb dos sifons negres dirigits cap amunt i una placa anal a l'extrem posterior, en la qual es troba un òrgan tubular negre dirigit cap a enrere com si fos una coa, anomenat cauda, amb l'obertura anal just davall aquest òrgan caudal.

Detall de les parts del cos d'un pugó del baladre.

Pugó amb una goteta de ceres sortint d'un dels seus dos sifons. Aquestes ceres són riques en substàncies volàtils, sobretot de feromones que mantenen els membres de la colònia units i de gasos repel·lents per espantar els depredadors.

Els pugons Aphis nerii poden arribar a afectar seriosament les plantes parasitades, encara que rarament arriben a matar-les. També poden ser transmissors de virus entre plantes a través del seu estilet, en contaminar-se picant una planta malalta i després volar cap a una planta sana i contagiar-li el virus. En no parasitar les plantes productores d'aliments, no solen ser combatuts amb pesticides, i és molt fàcil trobar les seves colònies damunt els baladres sembrats als jardins públics i privats i a les cunetes de les carreteres.

Una Asclepiadaceae de flors bellíssimes, l'Asclepias curassavica, nadiva d'Amèrica tropical i cultivada a tot el món com a planta ornamental, també és parasitada pels pugons Aphis nerii.

 Fruits d'Asclepias curassavica coberts de pugons.

Detall dels pugons anteriors a finals de desembre.

Pugons "hivernants" fotografiats el dia 25 de gener de 2014. Com es pot veure hi ha femelles adultes, tan alades com àpteres i també petits pugons recent nats. L'existència d'individus alats i de petites cries ens indica que l'hivern és molt suau i que de moment no necessiten hivernar.

Mateixos pugons hivernants dues setmanes després, el dia 8 de febrer de 2014. L'hivern segueix éssent molt suau amb dies assolellats i qualque pluja. S'aprecia l'absència d'adults alats i una població important de peqtites cries àpteres, que seran amb tota probabilitat la darrera generació d'aquest hivern. Les que sobrevisquin fins el març, que a Mallorca a vegades és molt fred, seran les vertaderes pugones hivernants, progenitores de totes les del pròxim cicle.

En condicions naturals les seves colònies són controlades per nombrosos depredadors que s'alimenten dels pugons, com són les marietes de la família Coccinellidae, alguns dípters com les larves dels sírfids de la família Syrphidae i alguns neuròpters de les famílies Chamaemyiidae, Chrysopidae i Hemerobiidae.

Un dels depredadors que més eficaçment combat els pugons del baladre és una vespeta parasitoide originària de Sud-amèrica, la Lysiphlebus testaceipes de la família de les Braconidae, que va ser introduïda a Amèrica del Nord i al Mediterrani com a agent de control biològic. La femella d'aquesta espècie diposita un sol ou inserint l'ovipositor al cos d'un pugó. Quan l'ou eclosiona la larva recent nascuda de la vespa s'alimenta dels òrgans interns de l'hoste, el qual s'infla, s'endureix i es momifica. Al final, quan el cos del pugó ha estat completament consumit, la larva es metamorfosa en una nova vespeta parasitoide que emergeix per la part posterior de l'abdomen de l'àfid perforant un orifici a l'exosquelet de l'hoste. 

 

 Dos pugons amb gotetes de ceres volàtils als seus sifons. A la dreta es veuen les restes seques de l'exosquelet de la muda d'un d'ells.

El pugó Aphis nerii és capaç d'extreure substàncies cardiotòxiques anomenades cardenòlids de les Asclepiadaceae que infesta. Aquestes substàncies tenen un gust amarg i es dissolen en la melassa secretada per l'anus dels àfids. També es concentren al cos del pugó sense que a ell li afectin en absolut. El color groc brillant associat amb el contingut de toxines és un exemple de Aposematisme (capacitat de repel·lir depredadors a través de colors cridaners (per exemple, groc i/o vermell damunt negre en vespes, granots i serps), espines temibles, mordales, agullons, etc...). Tant el color groc intens del seu cos com el de les ceres excretades per l'anus els protegeixen de la depredació d'algunes espècies d'aus i aranyes. S'ha demostrat també que els cardenòlids actuen com un element dissuasori eficaç contra depredadors com els neuròpters i certes marietes. No hi ha informació sobre l'efecte d'aquestes toxines sobre les vespetes parasitoides.


PD: Vull agrair la inestimable ajuda d'Ángel Umarán, naturalista, fotògraf i gran expert en àfids. Sense les seves encertades correccions aquest article hagués contingut algunes inexactituds científiques imperdonables. Moltes gràcies, Ángel!!